Inaugurado oficialmente el 21 de septiembre de 1927, el tramo entre Estella y Vitoria se unió a la anteriormente construida sección del ferrocarril Vasco-Navarro, que desde la capital alavesa se dirigía hacia Mekolalde (Bergara).

Se cumplía así el sueño de los hermanos Herrán, los ingenieros que planearon este recorrido, en un proyecto que fue presentado ante la administración, y aprobado por el gobierno, en el año ¡1882!. Muchos, demasiados años para construir un ferrocarril de 140 kilómetros de longitud, a través de tierras navarras, alavesas y guipuzcoanas, algo que sin duda pesó cuando llegó el momento de clausurar la línea.

En sus inicios, en los años 30 y 40, el ferrocarril funcionó relativamente bien, con unos resultados económicos esperanzadores para Explotación de Ferrocarriles por el Estado (E.F.E.), el ente estatal que se encargaba de la dirección de la línea, pero ya en la década de 1950 se vio que la competencia del transporte por carretera, que se empezó a desarrollar en aquella fecha, iba a ganar la batalla al popularmente llamado "trenico".

Tras algún tímido intento de modernizar la línea, hacia 1960, con la adquisición de nuevo material móvil (los famosos automotores Naval), la dirección del ferrocarril parece que dio por perdida la causa del Vasco-Navarro, pues sólo así se entiende el desorden y la desidia que presidieron la gestión de la línea (con déficits de hasta 23 millones de pesetas, en 1965, cuando diez años antes no llegaba a los 5 millones), hasta que el Gobierno decretó el cierre del ferrocarril para el 1 de enero de 1968. Sin duda, era mucho más sencillo atajar el mal cerrando la línea, que intentar modernizarla y hacerla competitiva de verdad.

Las administraciones públicas, tanto provinciales como municipales, de las tres provincias por donde pasaba el ferrocarril, trataron de evitar esta supresión, aunque tampoco actuaron con demasiada convicción, pues conocían con bastante exactitud la realidad del Vasco-Navarro. Así pues, "entre todos lo matamos, y él sólo se murió".